Dudok begon zijn carriere bij het leger als kapitein bij fortenbouw. In 1915 werd hij directeur Publieke Werken in Hilversum, een kleine dorpsgemeenschap die zich tot een middelgrote stad zou ontwikkelen. Dudok ontwierp de meeste wijken, scholen en gemeentelijke gebouwen voor Hilversum en bepaalde daarmee het gezicht van deze stad. Om zijn aandacht hier volledig op te kunnen richten, werd hij in 1928 op eigen verzoek benoemd tot gemeentelijk architect.

Niet alleen in Hilversum maar in het gehele land was Dudok een veelgevraagd architect. Hij ontwierp o.a. het Havengebouw in Amsterdam, de Beurs en de Bijenkorf in Rotterdam, de Schouwburg in Utrecht en het Raadhuis in Velsen. Een van zijn opvallendste werken is uiteraard het Raadhuis in Hilversum dat gebouwd werd van 1928-1931 en zijn hele oeuvre eigenlijk het beste karakteriseert. Hij ontwierp verder talloze villa's, monumenten (bijvoorbeeld op de Afsluitdijk) en de karakteristieke pompstations voor Esso, waarvan er slechts een bewaard is gebleven.

In het buitenland ontwierp hij o.a. een studentenhuis in Parijs, een cultureel centrum in Bagdad en een bioscoopcomplex in Calcutta.

Dudok behoorde niet tot een bepaalde stroming maar stond open voor het beste wat de verschillende stromingen hem boden. In het Hilversumse Raadhuis is bijvoorbeeld onmiskenbaar de invloed van Frank Lloyd Wright zichtbaar. In eigen land werd dit door de critici niet altijd gewaardeerd maar in het buitenland word Dudok nog steeds gezien als de ideale samenvoeging van de Nederlandse architectuurstromingen uit het begin van de twintigste eeuw.

Zij-ingang Raadhuis H'sum